Encoding of environmental heat by the sensory triad of insects antennal thermo- and hygroreceptor neurons

Abstract

Despite that environmental thermal conditions play a major role in all levels of biological organization very little information is available on noxious high temperature sensation crucial in behavioural thermoregulation and survival of small ectothermic animals such as insects. Scarcely anything is known about encoding of noxious high temperatures by peripheral thermoreceptor neurons. In this thesis, using a novel focused ion beam scanning electron microscopy combined technique, it was demonstrated that in economically important carabid and elaterid beetles, thermo- and hygroreceptor neurons are located in antennal dome-shape sensilla (DSS) morphologically distinct from all known types of sensilla of other insects. They are innervated by the classical sensory triad of a cold neuron and two antagonistically responding hygroreceptor neurons, the moist air and and the dry air neuron, respectively. Using extracellular single sensillum recording in the range of 20 to 45 °C it was shown that at temperatures above 25 (30) °C, firing mode of the DSSs neurons changes. They switch from regular spiking to spike bursting. Several parameters of the bursts of all the three neurons are temperature dependent and may hierarchically encode noxious heat up to lethal levels in a graded manner. According to their reaction type and response modality, the three DSS neurons were reclassified as the cold-hot neuron, the moist-hot neuron and the dry-hot neuron, respectively. The possible involvement of spike bursting in behavioural thermoregulation of the beetles is discussed. These findings consider spike bursting as general, fundamental quality of the classical sensory triad of insect antennal thermo- and hygro-thermoreceptor neurons being a flexible and reliable mode of coding unfavourably high temperatures.

Vaatamata sellele, et temperatuur mõjutab kõiki eluslooduse tasandeid, on väga vähe andmeid selle kohta, kuidas tajuvad ohtlikult kõrgeid temperatuure ektotermid sh. putukad, mis on määrava tähtsusega nende käitumuslikus termoregulatsioonis ja ellujäämisel. Väga vähe on teada mil viisil kodeerivad ohtlikult kõrgeid temperatuure perifeersed temperatuuritundlikud neuronid. Käesolevas doktoritöös, kasutades uudset fokusseeritud ioonkiirte skanneeriva elektronmikroskoopia kombineeritud tehnikat, näidatakse, et põllumajanduslikult olulistel jooksiklastel ja naksurlastel paiknevad termo-ja hügroretseptorneuronid antennaalsetes kuppeljates sensillides (DSS), mis erinevad morfoloogiliselt putukate kõigist senituntud sensillitüüpidest. DSS innerveerib klassikaline neuronite triaad: külmaneuron ja kaks antagonistlikku hügroretseptorneuronit (niiske ja kuiva õhu neuron). Üksiku sensilli rakuväline registreerimine temperatuuri vahemikus 20 kuni 45 oC näitas, et temperatuuridel üle 25 (30 oC) lülituvad DSS neuronid regulaarsete närviimpulsside genereerimiselt impulssvalangute genereerimisele. Kõigi kolme neuroni mitmed valangulised parameetrid on temperatuurisõltuvuslikud ja võivad hierarhiliselt kodeerida ohtlikult kõrgeid temperatuure. Vastavalt sensoorsele modaalsusele ja reaktsiooni tüübile nimetati DSS paiknevad neuronid ümber külma-kuumaneuroniks ja õhuniiskuse-kuumaneuroniks ning õhukuivuse-kuumaneuroniks. Töö tulemused näitavad esmakordselt, et impulss-valangute genereerimise võime on putukate klassikalise termo- ja hügroneuronite triaadi üldine ja fundamentaalne omadus võimaldades paindlikult ja usaldusväärselt kodeerida kõrgeid temperatuure, mis on kriitilise tähtsusega ektotermide käitumuslikus termoregulatsioonis.